Volgens de BabylonischeTalmoed (Megillah 6) kreeg Zippori zijn naam omdat het als een vogel (zippor) op een bergtop zit. Zijn centrale strategische ligging, slechts 115m boven de vruchtbare in het noorden liggende Beit Netofa Vallei, in een gebied met talrijke bronnen, zorgen voor een panoramisch uitzicht over de omringende landelijke omgeving.
Oud Zippori wordt eerst vermeld in de beschrijving van Josephus Flavius over het bewind van de Hasmonaeen koning Alexander Jannaeus. Een paar decennia later werd Zippori de belangrijkste stad in Galilee. In 38 BCE. nam Herodes tijdens een zeldzame sneeuwstorm Zippori zonder een strijd en legde daar een voorraad van wapens aan. Na de dood van Herodes in 4 CE. kwamen de burgers in opstand (bekend als de Varus Oorlog); ten slotte veroverden de militairen onder de Romeinse gouverneur Varus Zippori. "Hij nam de stad Sepphoris en verbrandde het en maakte van zijn bewoners slaven" (Oorlogen 2:68). Sommige historici beweren dat de ingezetenen van Zippori hun les uit deze ervaring geleerd hebben en dat de rede is dat zij later weigerden om partij te kiezen in de Joodse Oorlog tegen de Romeinen.
Tijdens de vierde eeuw onder Romeins bewind, leden de mensen van Zippori zeer, zoals allen ingezetenen van Galilea. In het jaar 351 kwamen de Joden tegen Gallus Caesar in opstand: Zij vielen het lokale garnizoen aan, doodden de militairen en namen hun wapens. Deze opstand werd krachtig onderdrukt. De christelijke bronnen vertellen dat Zippori in de opstand met de grond gelijk gemaakt was, maar er is geen archeologisch bewijsmateriaal om dit te steunen. De archeologen vonden echter dat de stad in 363 in een aardbeving vernietigd werd.
Belangrijke plaatsen in het Nationale Park Zippori zijn o.a. het Romeins theater met zijn 4.500-zetels (enkele zetels zijn gerestaureerd), gebouwd op de helling die over de Beit Netofa Vallei en de bergen van Opper Galilea uitkijkt; de woonwijk uit de Mishna en Talmoed periodes; de vesting van de Kruisvaarders bovenop de heuvel die van een grote afstand zichtbaar is; de villa uit de vroege derde eeuw met illustraties van het leven van Dionysus, de Griekse god van de wijn (het verbazingwekkende mozaïek in dit gebouw is bekend geworden als de Mona Lisa van Galilea); de lagere stad uit de Romeinse-periode met zijn zorgvuldig gerangschikte reeks van parallel en loodrechte straten; het gebouw van het Nijl Mozaïek, een groot vijfde eeuws gebouw met een ornate mozaïekvloer die het festival afschildert wat gehouden werd als het niveau van de rivier de Nijl zijn hoogste punt bereikte; een complete synagoge uit het begin van de 5de eeuw Ce. De synagoge heeft een rijk gekleurde mozaïekvloer die een overvloed van Joodse symbolen, bijbelse scènes en toewijdende opschriften in het Aramees en het Grieks kenmerkt; de reuze ondergrondse gebouwde waterleidingsbedrijven die in de eerste eeuw gebouwd zijn en in werking waren tot de zevende eeuw. Het 250 meter-lange reservoir, dat 5000 kubieke meters water kon bevatten, ligt ongeveer anderhalve kilometer verder.